Architektonicky nenáročná pozdně barokní jednolodní stavba s mírně odsazeným presbytářem a předsunutou hranolovou věží byla postavena v letech 1818–1820 z odkazu Mariany Laštůvkové a darů Kryštofa Kintzera (1754–1832), bývalého převora zrušeného cisterciáckého kláštera ve slezských Rudách. Jedná se již o třetí kostel téhož zasvěcení na tomto místě. Původně se jednalo o hřbitovní kostel Dlouhé Vsi, jež s městem sousedila a splynula s ním teprve v průběhu 19. století. Hřbitov dále sloužil obyvatelům Bobrovníků, Darkoviček, Vřesiny a Hlučína, i když měšťané až do roku 1805 stále ještě využívali hřbitova okolo farního kostela sv. Jana Křtitele.
První dřevěný kostel sv. Markéty zde vybudoval v roce 1538 Kryštof ze Zvole, ale o sto let později (patrně v roce 1638) zcela vyhořel. Znovu byl vystavěn až v roce 1648. Jednalo se o orientovanou roubenou dřevěnou stavbu, dodatečně doplněnou o oltářní obraz sv. Markéty a sochy sv. Barbory a Kateřiny. Tento svatostánek ovšem lehl popelem během velkého požáru Dlouhé Vsi dne 27. září 1802. V dubnu 1818 se započalo se stavbou současného zděného kostela, vysvěceného v říjnu 1820. Oltářní plátno se sv. Markétou nechal namalovat kolem roku 1820 Kryštof Kintzer, obrazy Ukřižování a Vzkříšení Krista pro boční oltáře objednal hlučínský farář Jáchym Richtarský (1830–1887) u zdejšího rodáka, malíře Jana Bochenka (1831–1909) v sedmdesátých letech 19. století. V roce 1917 uvažoval farář Hugo Stanke (1861–1921) o výtvarně náročné neobarokní rekonstrukci interiéru (projekt vypracoval architekt Hanns Schlicht z Vratislavi), ale realizováno bylo jen nemnohé.
Kostel kompletně vyhořel 28. dubna 1945 během přechodu fronty na konci druhé světové války. Obnova probíhala od roku 1946 dle projektu architekta Josefa Vysloužila z Ostravy-Radvanic, došlo ale k výraznému zjednodušení původních architektonických prvků i vybavení interiéru.
